Většina lidí si jistě všimla nápadných spirálovitě stočených hálek na řapících topolů, které působí mšice příznačně označovaná jako dutilka šroubovitá (Pemphigus spyrothecae Pass.). Mšice náleží do holarktické čeledi dutilkovitých (Pemphigidae), z níž se na území ČR vyskytuje 31 druhů (z celkového počtu asi 670 druhů podřádu mšic- Aphidinea).
Většina zástupců této čeledi je diekních, resp. heteroekních, tj. migrujících během úplného (holocyklického) vývoje z hálek (cecidií) na primárních hostitelích (dřevinách) na kořeny sekundárních hostitelů (bylin nebo dřevin). Řada druhů však prodělává neúplný (anholocyklický) vývoj na sekundárních hostitelích. Jen velmi málo druhů je monoekních, u nichž úplný vývojový cyklus probíhá výlučně na primárním hostiteli. A právě k takovýmto druhům náleží dutilka šroubovitá, žijící především na topolu černém (Populus nigra L.) a topolu vlašském (P. nigra L. var. italica).
Podobně jako u většiny druhů mšic se i u dutilky šroubovité vyskytuje rodozměna (heterogonie), při níž se během roku pravidelně střídá jedna oboupohlavní (amfigonická) generace s generacemi jednopohlavními (partenogenetickými). Její úplný generační cyklus tvoří jednopohlavní bezkřídlé zakladatelky (fundatrices), bezkřídlé panny (virgines) a křídlaté plodonosky (sexuparae) a oboupohlavní bezkřídlí rodičovští jedinci (sexuales). Zatímco všechny tři jednopohlavní generace jsou živorodé (viviparní), generace oboupohlavní je vejcorodá (oviparní). Přitom převážná část vývoje dutilky (kromě rodičovského pokolení, vajíček a 1. vzrůstového stupně zakladatelek) probíhá uvnitř specificky utvářených pravých hálek na řapících výše uvedených topolů.
Dutilka šroubovitá je hojný a široce rozšířený evropský druh. Příhodné podmínky nalezla také v Severní Americe, kam byla zavlečena začátkem 70. let minulého století. Dosti často se přemnožuje, a pak i citelně poškozuje hlavně topoly pěstované pro dekorační účely. Výrazné gradační tendence a snadná druhová determinace podle hálek podnítily četné badatele ke studiu jejího výskytu a biologie včetně přirozených nepřátel.
Hojného výskytu hálek na topolech v Brně bylo během vegetační sezóny roku 2001 využito k jejich detailním laboratorním analýzám. Hálky byly zhruba ve 2týdenních intervalech odebírány z topolů černých a topolů vlašských v břehovém a doprovodném porostu kolem řeky Svratky v Brně-Komíně a Brně-Jundrově a z topolů černých v sídlišti v Brně-Žabovřeskách. Jednorázově byly vyšetřeny také hálky na topolech vlašských v uličním stromořadí v Brně-Černých Polích. Studiem byly získány zajímavé poznatky o vývoji mšice a jejich regulačních činitelích i škodlivosti.
Generační cyklus
Dutilka šroubovitá zimuje jako vajíčko, a to hlavně ve štěrbinách kůry větví a kmenů topolů. V období rašení listovým pupenů topolů (obvykle v 1. polovině dubna) se z vajíček líhnou jedinci 1. generace, tj. zakladatelky (fundatrices). Ty se brzy usazují na řapících listů a na nich začínají sát. Růstovými sekrety slin injektovanými do pletiv se řapíky nejdříve ohýbají a zkrucují až o dvě otočky. Pak se zakladatelky svlékají a dalším sáním působí hlavně prodlužování a plošné zduřování řapíků, tj. zvětšování a utěsňování tvořících se hálek. V dutině hálek se zakladatelky ještě 3krát svlékají a v 1. polovině června dospívají. V jedné hálce žije obvykle jedna, zřídka (v 0,8 % hálek) dvě zakladatelky. Dospělé zakladatelky jsou 1,5 až 2,2 mm dlouhé, matně žlutavé se 4článkovými tykadly a dobře vyvinutým bodavě sacím ústním ústrojím.
Zakladatelky rodí mšice 2. generace, tj. panny (virgines). Většinu (z celkem asi 50) panen zplodí do poloviny července a obvykle během léta hynou. Jedinci této dceřinné generace se 4krát svlékají a ve 2. polovině července a v srpnu (tj. v době, kdy končí růst hálek) dospívají v 1,5 mm dlouhé samičky se 6člennými tykadly. Dospělé panny zplodí kolem 10 potomků 3. generace, kteří se po posledním svlečení mění v asi 2 mm dlouhé okřídlené plodonosky (sexuparae). Ty mají hlavu a hruď tmavou, zadeček žlutozelený a tykadla 6členná s příčnými čichovými ploténkami (senzoriemi) na 3. a 4. článku. Okřídlené plodonosky se v hálkách objevují od začátku srpna, nejhojněji pak koncem srpna a v září. Nejvíce (kolem 500) mšic se v hálkách s neporušeným vývojem vyskytuje ve 2. polovině srpna a 1. polovině září. V nehojných hálkách s více než 1000 (maximálně 1862) mšicemi byly přítomny vždy 2 zakladatelky.
Okřídlené plodonosky hálky opouštějí primárními výletovými otvory a na kůře topolů rodí na jedno místo nejvíce osm samčích a samičích larev rodičovské generace (sexuales). Jedinci této 4. generace nepřijímají žádnou potravu, a proto mají ústní ústrojí zakrnělé. Po 4násobném svlečení se během dvou dnů mění v asi 1 mm dlouhé dospělce se 4člennými tykadly. Samičky po kopulaci vylučují vosková vlákna a vyhledávají štěrbiny v kůře, do nichž vykladou vždy jen jedno vajíčko, které hustě pokrývají voskovými vlákny. Zprvu bělavá, později tmavá vajíčka zimují.
Umístění a velikost hálek s neporušeným vývojem mšic
Na zkoumaných lokalitách se většina hálek (zvláště na topolu vlašském) vyskytovala ve spodních částech korun. Na jednom řapíku byla obvykle (v 82 až 96 %) jen jedna hálka, řidčeji až tři hálky. Na listech topolů černých v Brně-Komíně se hálky dosti často vyskytovaly společně s hálkami dutilky Pemphigus populinigrae (Schrnk.). Nejvíce (50,3 %) hálek bylo umístěno ve 3. čtvrtině řapíku, nejméně (5,5 %) v 1. (bazální) čtvrtině řapíku.
Hálky zakládají zakladatelky. Teprve od začátku června, kdy hálky dosahují zhruba poloviční velikosti, se na jejich růstu podílejí i jejich potomci. Během srpna růst hálek ustává. Dorostlé hálky s neporušeným vývojem mšic na topolech černých byly průměrně 13,5 mm dlouhé a 9,1 mm široké, na topolech vlašských 15,4 mm dlouhé a 9,9 mm široké. Hálky s neporušeným vývojem mšic na topolech vlašských byly tedy průměrně o 14,9 % delší a o 8,8 % širší a oproti hálkám na topolech černých se v nich vyvíjelo minimálně o 4 % více mšic.
Přirození nepřátelé a jejich vliv na velikost hálek
Během června až října se různými regulačními činiteli (hlavně hmyzími dravci, poruchami v otevírání hálek a chorobami) postupně snižuje podíl hálek s neporušeným vývojem ze 100 % až na necelých 8 %. Dojde-li k úhynu zakladatelky a jejího potomstva v růstovém období hálek, hálky přestanou růst.
Podle vlastních zjištění kolem 5 % zakladatelek hyne již v 1. vzrůstovém stupni (instaru), a to hlavně činností dravých ploštic a slunéček. Tento velmi časný úhyn signalizují ohnuté a zkroucené řapíky o průměrné délce 4,2 mm a šířce 3,1 mm. Dalších asi 5 % zakladatelek hyne v některém z vyšších vzrůstových stupňů před dosažením dospělosti za vzniku hálek o konečné průměrné délce 6,0 mm a šířce 4,8 mm.
Velká část zakladatelek včetně potomstva hyne od června do počátku srpna, tj. v období rychlého růstu hálek. Od začátku rozmnožování zakladatelek (tj. od začátku června) se v hálkách velmi často vyvíjejí larvy dravé mouchy Leucopis puncticornis Meig. (Chamaemyiidae). Na vyšetřovaných lokalitách moucha obsadila 7,5 až 39,0 % hálek na topolech černých a 3,9 až 13,7 % hálek na topolech vlašských. V jedné hálce se během června a července vyvíjela vždy pouze jedna larva, která nakonec zahubila celou kolonii mšic. Koncem července a začátkem srpna larvy 3. instaru dorůstaly a v hálkách vytvářely hnědá, bíle poprášená puparia o délce kolem 3,7 mm. Moucha má obligátně jednoletý (univoltinní) vývoj, přičemž zimují puparia. Vzhledem k poměrně časné likvidaci mšic hálky přestávaly růst již během července a dosahovaly průměrné délky 11,8 mm a šířky 8,1 mm. To znamená, že hálky obsazené mouchou byly průměrně o 16,9 % kratší a o 12,0 % užší než hálky s neporušeným vývojem mšic.
K nejběžnějším predátorům dutilky šroubovité v hálkách i mimo ně patří drobná (až 4 mm dlouhá) ploštice Anthocoris minki Dohrn (Anthocoridae). Ta na vyšetřovaných lokalitách během jara až podzimu obsadila až 32,2 % hálek na topolech černých a až 49,3 % hálek na topolech vlašských. V jedné hálce se tam vyvíjelo jedna až deset (průměrně 1,5) ploštic. V hálkách se nymfy svlékají a svlečky (exuvie) se v nich hromadí (v počtu až 15 ks). Po vysátí všech mšic v hálce ploštice primárními štěrbinami pronikají do sousedních hálek a v nich dokončují vývoj. Dospělci (imaga) se v hálkách vyskytovali od 2. poloviny srpna do listopadu. Vývojový cyklus ploštice je jednoletý. Zimují hlavně dospělci, a to většinou vně hálek. Působí stejnou redukci velikosti hálek jako moucha L. puncticornis.
Na likvidaci dutilky šroubovité v hálkách se často významně podílí larvy dravých pestřenek Heringia heringi (Zett.) a Pipiza festiva Meig. (Syrphidae). Jejich dorostlé larvy zimují zpravidla mimo hálky a na jaře se kuklí vně hálek v kapkovitých pupariích. Po 10 až 14 dnech se líhnou dospělci, kteří žijí jen asi týden. Pohlavně dospívají až v průběhu tzv. zralostního žíru na pylu a nektaru květů. Samičky po kopulaci, která probíhá ve vzduchu, kladou křídově bílá vajíčka. Umísťují je do spirálovitých zářezů a nerovností na povrchu hálek. Na jednu hálku mohou vyklást více vajíček. Např. na hálky topolů černých v Brně-Žabovřeskách vykladly jedno až 11 (průměrně 3,1) vajíček. Naprostá většina (90 %) larev, vylíhlých z těchto vajíček, však uhynula, neboť se jim nepodařilo nalézt otvory k proniknutí do hálek.
V jedné hálce se vyvíjí obvykle jedna (zřídka až 3) larvy, které procházejí třemi vzrůstovými stupni a v říjnu dorůstají. Přednostně vysávají vzrostlejší mšice (bezkřídlé i okřídlené) a postupně zahubí všechny (nebo téměř všechny) mšice v hálce. Mají vysokou spotřebu potravy, a proto se optimálně vyvíjejí ve velkých hálkách s početnými koloniemi mšic. Nadprůměrně velké hálky také nejlépe uspokojují vysoké požadavky larev na vlhkost a tmu. Na zkoumaných lokalitách obsadily 3,8 až 30,4 % hálek na topolech černých a 6,5 až 6,8 % hálek na topolech vlašských. V říjnu a 1. polovině listopadu larvy dorůstaly a hálky většinou opouštěly. Vývoj obou druhů pestřenek je obligátně jednoletý. Hálky obsazují obvykle až koncem jara a začátkem léta, tj. v době, kdy jejich růst ustává. Průměrnými rozměry (13,8 × 9,0 mm) se proto příliš neliší od hálek s neporušeným vývojem mšic.
Otevírání hálek
Od poloviny července do poloviny září mšice produkují velké množství kapénkovitých výkalů o průměru 0,1 až 1 mm. V srpnu, tj. na začátku období tvorby okřídlených plodonosek, se stěny většiny (85,7 %) hálek od sebe poněkud rozestupují za vzniku štěrbinovitých a oválných výletových otvorů. Kolem 36,3 % hálek se otevírá pouze štěrbinovitým otvorem a 24,9 % štěrbinovitým i oválným otvorem. Jedním (řidčeji až 3) oválnými otvory, umístěnými nejčastěji v nejnižších částech hálek, se otevírá dalších 24,5 % hálek Těmito otvory jsou z hálek odstraňovány exkrementy (tzv. medovice) a jimi je vnitřní prostor hálek také částečně odvětráván. Lokalizace oválných výletových otvorů v nejnižších distálních částech hálek usnadňuje mšicím jejich čištění. Nápadně oválný tvar a dosti charakteristická lokalizace otvorů nasvědčují tomu, že se na jejich utváření pravděpodobně částečně podílejí i samotné mšice (snad mechanickým drážděním pletiv kolem ústí otvorů).
Některé kategorie hálek (např. hálky s uhynulými nedospělými zakladatelkami, hálky s mouchami L. puncticornis a hálky s mšicemi „utopenými“ ve vlastních výkalech) se zpravidla v běžném roce vůbec neotevírají. Nedojde-li ke včasnému nebo dostatečně velikému otevření hálek s doposud neporušeným vývojem mšic, pak se kapénky výkalů mšic v hálkách hromadí a slévají ve větší kapky až do průměru 10 mm. Životní prostředí mšic se postupně zhoršuje natolik, že celé jejich kolonie v září a říjnu hynou, a to často za spolupůsobení virózního a mykózního onemocnění. Poruchami v otevírání hálek a následnými stresy z nadměrné vlhkosti a malého životního prostoru uhynuly mšice v 7,8 až 19,5 % analyzovaných hálek. K totálnímu rozvratu kolonií mšic docházelo vždy až po skončení růstu hálek, a proto hálky dosahovaly nadprůměrné velikosti (kolem 12,7 × 8,7 mm).
Význam
Dutilka šroubovitá je hospodářsky méně významný škůdce. Masovým výskytem hálek jsou dřeviny fyziologicky oslabovány, a tím je zvyšována jejich náchylnost k poškození jinými živočišnými škůdci, chorobami a neživotnými škodlivými činiteli. Čepele listů s hálkami sice předčasně (asi o 2 týdny dříve) odumírají, avšak jejich řapíky i hálky zůstávají zelené asi o dva týdny déle než listy bez hálek. Po tuto dobu setrvávají na dřevinách, čímž kompenzují výpadek asimilace vzniklý předčasným úhynem čepelí. Bylo zjištěno, že hálky nepůsobí žádnou redukci listové plochy a že průkazně (o 26,2 %) prodlužují délku řapíků.
Při přemnožení v sídlištních, uličních a parkových výsadbách mšice výrazně snižuje dekorativnost topolů. Od poloviny srpna do konce září (tj. po dobu jednoho a půl měsíce) hojně vylučuje „medovici“, která znečišťuje dřeviny a vše, co se nachází v jejich okolí (např. parkující automobily apod.).
